战国时代，大妖怪斗牙王与人类公主十六夜的儿子——半妖犬夜叉，因为自己半妖的身份受到人类与妖怪的排斥，为了成为真正的妖怪而想得到四魂之玉；而巫女桔梗为了保护和净化四魂之玉，运用灵力不断与前来抢夺四魂之玉的妖怪战斗。命运的红线牵引的两人虽然在开始互为敌对，但两人却也因四魂之玉结缘，桔梗发现了犬夜叉粗鲁外表下的善良，以及与自己同样的孤独；而犬夜叉也看到了桔梗在孤高的外表下其实也有颗孤单的、渴望被爱的心。 在不断的相互了解中，两人最终相爱了，并约定利用四魂之玉的力量，让犬夜叉成为人类，而守护使命结束的桔梗也可以

开学第一天，普通高中生五河士道（岛崎信长 配音）如常来到学校，不料遭遇了突如其来的“空间震”现象。同学们纷纷躲进避难所，士道想起与妹妹（竹达彩奈 配音）的约定，他不顾危险跑到街道上，却遇到一个穿着盔甲手持大剑的神秘美少女（井上麻里奈 配音）。美少女正要攻击他时，同班同学鸢一折纸（富樫美铃 配音）率领着AST部队，与她展开了激烈的战斗。随后士道被带入空中舰艇，他惊讶地发现司令官竟然是自己的妹妹！他还得知那名少女是“精灵”，一直以来困扰着人类世界的空间震现象，正是这种精灵造成的。要对付精灵，除了出动部队赶