存在于平凡无奇的普通学校“月杜中学”的普通美术部。那里有着虽有绘画才能却只为了描绘理想的“二次元新娘”而燃起使命的内卷昴同学，以及对无可救药的内卷同学感到在意的宇佐美瑞希同学。以及，对两人似乎关注又似乎没有关注、总在睡觉的部长，和总带着不可思议气息的神秘部员可蕾特同学。这样稍微有些遗憾的人们所集中的美术部，今天也在发生着什么问题——。

战国时代，大妖怪斗牙王与人类公主十六夜的儿子——半妖犬夜叉，因为自己半妖的身份受到人类与妖怪的排斥，为了成为真正的妖怪而想得到四魂之玉；而巫女桔梗为了保护和净化四魂之玉，运用灵力不断与前来抢夺四魂之玉的妖怪战斗。命运的红线牵引的两人虽然在开始互为敌对，但两人却也因四魂之玉结缘，桔梗发现了犬夜叉粗鲁外表下的善良，以及与自己同样的孤独；而犬夜叉也看到了桔梗在孤高的外表下其实也有颗孤单的、渴望被爱的心。 在不断的相互了解中，两人最终相爱了，并约定利用四魂之玉的力量，让犬夜叉成为人类，而守护使命结束的桔梗也可以