很久很久以前，人世间鬼怪横行，魑魅魍魉泛滥成灾。当时出现了一个最强的役小角，他降服了拥有强大实力的鬼神为自己所用，以铲除为非作歹的鬼怪。在役小角临死之际，他将鬼神封印，人世间绝少听闻鬼神的消息。时间来到了现代，役小角的后代小明（横山智佐 饰）在命运的驱使下解开封印，可是高傲的前鬼根本不服从小明的役使，于是这个女孩只得将其变成童子的模样。与此同时，凭依实大量出现，而许多可怕的敌人交替登场。人世间再度为难，小明能否继承祖先的遗志，和前鬼共同击退各路邪祟呢？ 　　本片根据谷菊秀（原作）、黒岩よしひろ（作画）创

邪恶的奈落与犬夜叉一行的战争愈演愈烈，为了保护心脏不受伤害，他在白灵山分离出一个能洞察人类心灵的婴儿，并将心脏托其保管。在此之后，婴儿被某高僧砍作两半，变成白童子和赤子。当得知奈落心脏的重要性时，这两个同样邪恶的童子决定反客为主。赤子利用魍魉丸不断加固体外的甲胄，白童子和神乐则在与犬夜叉战斗的同时暗中与奈落展开对抗。老奸巨滑的奈落利用犬夜叉等人之手除掉白童子，并杀害神乐。犬夜叉、钢牙、杀生丸为了除掉奈落也不断提高各自的战斗力，双方的抗争终于接近高潮，宿命中的正邪决战在所难免……

战国时代，大妖怪斗牙王与人类公主十六夜的儿子——半妖犬夜叉，因为自己半妖的身份受到人类与妖怪的排斥，为了成为真正的妖怪而想得到四魂之玉；而巫女桔梗为了保护和净化四魂之玉，运用灵力不断与前来抢夺四魂之玉的妖怪战斗。命运的红线牵引的两人虽然在开始互为敌对，但两人却也因四魂之玉结缘，桔梗发现了犬夜叉粗鲁外表下的善良，以及与自己同样的孤独；而犬夜叉也看到了桔梗在孤高的外表下其实也有颗孤单的、渴望被爱的心。 在不断的相互了解中，两人最终相爱了，并约定利用四魂之玉的力量，让犬夜叉成为人类，而守护使命结束的桔梗也可以